真光寺町内会は１９５８(昭和３３)年２月１日の町田市の誕生の後、９月１９日に発足しました。
その後、十年間の準備期間を経て２００２(平成１４)年地方自治法に定める地縁にもとずく町内会法人として法人格を得ることが出来ました。(これにより、真光寺会館等の資産が継続して利用出来る事になりました)
発足当時の全参加世帯数は７６戸である。それまでは東京都南多摩郡鶴川村真光寺でした。真光寺の地縁による組織のそもそもは１８８９年（明治２２年）神奈川県南多摩郡の真光寺、広袴、能谷、三輪、大蔵、金井、野津田、小野路の八か村が合併して鶴川村を造りました。このとき村から地区になり行政組織としての真光寺はおわりをつげ地縁の組織として真光寺地区の活動が始まりました。
現在、約１０７０世帯の方が参加され、真光寺町、真光寺一丁目、二丁目、三丁目の一部、小野路の一部、広袴の一部の方が入会しています。